Храм был построен в 1645 году боярином Федором Шереметевым, который занимал значимые государственные посты при царе Михаиле Федоровиче.
Федор Шереметев был несчастлив в семейной жизни — все его жены и наследники мужского пола умирали. Он дал обет о строительстве церквей в своем селе Вешняково и исполнил его. А в 1649 году, за полгода до своей смерти, принял монашество.
Постройка представляет собой уникальный образец храмовой архитектуры середины XVII века, сочетающий в себе как купола, так и шатровые навершия — остроконечные крыши, характерные для древнерусского зодчества. Это двухэтажная каменно-кирпичная церковь на подклете с приделами и колокольней, которые были возведены позже. По воле патриарха Никона, противника шатровой архитектуры, приделы оформили куполами вместо островерхих крыш.
За свою 370-летнюю историю церковь Успения Пресвятой Богородицы была то домовой, то приходской. Ее неоднократно перестраивали, а в последние десятилетия реставрировали.
Сейчас в ее архитектуре сохранены элементы не только XVII-го, но и XVIII и XIX столетий. Среди них — своды Монье, академическая масляная живопись в интерьерах, старинные иконостасы и отдельные иконы, подписанные художником последней трети XVII — начала XVIII века Тихоном Филатьевым, а также ажурная металлическая ограда, двери и окна. В начале прошлого столетия фасады получили новый штукатурный декор, а белокаменные полы были частично заменены полихромной бетонной мозаикой.
Церковь действовала до 1940 года. Во время Великой Отечественной войны в ней располагались склад, мастерская по ремонту танковых двигателей, затем столовая и конюшня. В 1947 году храм был возвращен верующим.
